/> Αφού ολοκλήρωσε το σενάριο της ταινίας Ο Εξολοθρευτής (The Terminator), o Κάμερον αποφάσισε να το πουλήσει ώστε να μπορέσει να σκηνοθετήσει την ταινία. Ωστόσο, οι εταιρίες παραγωγής με τις οποίες ήρθε σε επαφή, ενώ έδειξαν ενδιαφέρον για το πρότζεκτ, δεν ήταν διατεθιμένοι να αφήσουν ένα νέο σκηνοθέτη να κάνει την ταινία.
Η Γκέιλ Αν Χερντ, η οποία είχε ξεκινήσει τη δική της εταιρία παραγωγής και είχε δουλέψει με τον Κάμερον στην εταιρία του Ρότζερ Κόρμαν, συμφώνησε να αγοράσει τα δικαιώματα της ταινίας για ένα δολάριο, με την προϋπόθεση να επιτρέψει στον Κάμερον να αναλάβει τη σκηνοθεσία.
Οι Κάμερον και Χερντ είχαν συνεργαστεί με ανθρώπους στα Roger Corman Studios που τώρα εργάζονταν στην Orion Pictures. Η Orion συμφώνησε να διανέμει την ταινία αν ο Κάμερον έβρισκε από αλλού χρηματοδότηση.
Τελικά, ο Κάμερον βρήκε μια εταιρία τη Hemdale Pictures, η οποία αγόρασε το σενάριο.

Αρχικά για το ρόλο του Εξολοθρευτή, ο Κάμερον ήθελε κάποιον που να μην είναι ιδιαιτέρως μυώδης και που να μπορεί να "αναμειχθεί" εύκολα με το πλήθος. Ο Λανς Χένρικσεν, ο οποίος πρωταγωνίστησε στην ταινία Πιράνχας 2: Ιπτάμενοι Δολοφόνοι (Piranha II: The Spawning), θεωρήθηκε πιθανός για το ρόλο, αλλά όταν οι Άρνολντ Σβαρτσενέγκερ και Κάμερον πρωτοσυναντήθηκαν για να συζητήσουν για το ρόλο του Κάιλ Ρις που θα υποδυόταν ο Σβαρτσενέγκερ, και οι δύο συμφώνησαν ότι ο ρόλος του κακού σάιμποργκ θα του ταίριαζε καλύτερα. Ο Χένρικσεν πήρε τον πολύ μικρότερο ρόλο του Ντετέκτιβ Χαλ Βούκοβιτς και ο ρόλο του Κάιλ Ρις δόθησε στον Μάικλ Μπιν. Επίσης, η Λίντα Χάμιλτον πραγματοποίησε στην ταινία την πρώτη της εμφάνιση ως Σάρα Κόνορ και λίγα χρόνια αργότερα παντρεύτηκε τον Κάμερον.

Η ταινία Ο Εξολοθρευτής έγινε μεγάλη εισπρακτική επιτυχία, ξεπερνώντας τις προσδοκίες της Orion Pictures ότι η ταινία θα ήταν απλά μια ακόμη ταινία επιστημονικής φαντασίας η οποία θα παιζόταν μόνο για μία εβδομάδα στους κινηματογράφους. Ήταν μια χαμηλού προϋπολογισμού ταινία που κόστισε μόλις 6,4 εκατομμύρια δολάρια και κατέληξε να συγκεντρώσει 78,3 εκατομμύρια δολάρια παγκοσμίως.

Επόμενη ταινία του Κάμερον, ήταν η συνέχεια της ταινίας Άλιεν: Ο Επιβάτης του Διαστήματος (Alien, 1979) που σκηνοθέτησε ο Ρίντλεϊ Σκοτ.
Ο Κάμερον ονόμασε τη συνέχεια Aliens και έδωσε τον πρωταγωνιστικό ρόλο της Έλεν Ρίπλεϊ για δεύτερη φορά στη Σιγκούρνι Γουίβερ. Σύμφωνα με τον Κάμερον, το συνεργείο της ταινίας ήταν εχθρικό απέναντί του, καθώς τον θεωρούσε ως κατώτερο αντικαταστάτη του Σκοτ. Ο Κάμερον προσπάθησε να τους δείξει την ταινία Ο Εξολοθρευτής αλλά η πλειοψηφεία του συνεργείου αρνήθηκε το δει και παρέμεινε σκεπτικό ως προς τη σκηνοθεσία του κατά τη διάρκεια της παραγωγής. Παρά αυτό και άλλα προβλήματα εκτός οθόνης (όπως τον καυγά με έναν μη συνεργάσιμο κάμεραμαν και την αντικατάσταση ενός από τους πρωταγωνιστές - ο Μάικλ Μπιν πήρε τη θέση του Τζέιμς Ρεμάρ στο ρόλο του Διοικητή Χικς), το Άλιενς: Η Επιστροφή έγινε μεγάλη εισπρακτική επιτυχία, αποφέροντας 131 εκατομμύρια δολάρια παγκοσμίως και έλαβε υποψηφιότητες για Όσκαρ α' γυναικείου ρόλου για την ερμηνεία της Γουίβερ, καλλιτεχνικής διεύθυνσης, μοντάζ, μουσικής, ήχου και κέρδισε εκείνα για μοντάζ ηχητικών εφέ και οπτικών εφέ.

Το επόμενο πρότζεκτ του Κάμερον προήλθε από μια ιδέα που είχε κατά τη διάρκεια ενός μαθήματος βιολογίας στο λύκειο.
Η ιστορία των εργατών εξόρυξης πετρελαίου οι οποίοι ανακαλύπτουν υποθαλάσσια πλάσματα έγινε το κεντρικό θέμα του σεναρίου της ταινίας Η Άβυσσος (The Abyss, 1989).
Στην ταινία πρωταγωνιστούν οι Εντ Χάρις, Μέρι Ελίζαμπεθ Μαστραντόνιο και Μάικλ Μπιν. Με προϋπολογισμό 41 εκατομμύρια δολάρια, η ταινία θεωρήθηκε μια από τις ακριβότερες παραγωγές της εποχής της και χρειάστηκε εφέ τελευταίας τεχνολογίας. Λόγω του ότι το περισσότερο μέρος της ταινίας διαδραματίζεται κάτω από το νερό και η τεχνολογία δεν είχε αρκετά προχωρήσει ώστε να δημιουργήσει ψηφιακά το υποθαλάσσιο περιβάλλον, ο Κάμερον προτίμησε να γυρίσει την ταινία σε μικρότερο βάθος.
Για το σχεδιασμό των σκηνικών, μετέτρεψε ένα αχρησιμοποίητο εργοστάσιο πυρηνικής ενέργειας και χρησιμοποίησε δύο τεράστιες δεξαμενές.
Η ταινία απέφερε 90 εκατομμύρια δολάρια παγκοσμίως και έλαβε δύο υποψήφιοτητες για Όσκαρ καλύτερου ήχου και κέρδισε εκείνο για καλύτερα οπτικά εφέ.

Μετά την επιτυχία της πρώτης ταινίας Ο Εξολοθρευτής, για καιρό γίνονταν συζητήσεις για μία συνέχεια που θα συνέχιζε την ιστορία της Σάρα Κόνορ και τον αγώνα της ενάντια των μηχανών από το μέλλον. Παρά το γεγονός ότι ο Κάμερον είχε μια βασική ιδέα για τη συνέχεια και ο Σβαρτσενέγκερ εξέφρασε ενδιαφέρον να συμμετέχει, υπήρχαν προβλήματα για το ποιος είχε τα δικαιώματα της ταινίας καθώς και τα ειδικά εφέ που χρειάζονταν για τη συνέχεια.
Τελικά, στα τέλη της δεκαετίας του 1980, ο Μάριο Κασάρ της Carolco Pictures διασφάλισε τα δικαιώματα της συνέχειας, επιτρέποντας στον Κάμερον να προχωρήσει στην παραγωγή της ταινίας με τον τίτλο Εξολοθρευτής 2: Μέρα Κρίσης (Terminator 2: Judgment Day).

Όπως και η προηγούμενη ταινία του Κάμερον, ο Εξολοθρευτής 2: Μέρα Κρίσης ήταν από τις ακριβότερες παραγωγές της εποχής της, με προϋπολογισμό 102 εκατομμύρια δολάρια.
Η ταινία συγκέντρωσε συνολικα 204,8 εκατομμύρια στο αμερικανικό box office και 519,8 εκατομμύρια δολάρια παγκοσμίως, και έγινε η μεγαλύτερη εισπρακτική επιτυχία της χρονιάς. Κέρδισε τέσσερα Όσκαρ: Μακιγιάζ, ήχος, μοντάζ ηχητικών εφέ και οπτικά εφέ και ήταν υποψήφιο για άλλα δύο στις κατηγορίες φωτογραφία και μοντάζ.

Πριν την κυκλοφορία του δεύτερου Εξολοθρευτή, ο Κάμερον είχε την ιδέα να σκηνοθετήσει ένα ριμέικ της γαλλικής κωμωδίας La Totale! (1991). Με τον τίτλο Αληθινά Ψέματα (True Lies, 1994), η ιστορία εστιάζει σε ένα μυστικό πράκτορα-κατάσκοπο που ζει διπλή ζωή ως παντρεμένος οικογενειάρχης, καθώς η γυναίκα του πιστεύει ότι εργάζεται ως πωλητής υπολογιστών. Ο πρωταγωνιστικός ρόλο του Χάρι Τάσκερ δόθηκε στον Σβαρτσενέγκερ ενώ ο ρόλος της συζύγου του στην Τζέιμι Λι Κέρτις. Με προϋπολογισμό 115 εκατομμύρια δολάρια, το Αληθινά Ψέματα απέφερε 378,8 εκατομμύρια δολάρια παγκοσμίως. Επίσης έλαβε υποψηφιότητα για Όσκαρ οπτικών εφέ.

Ο Κάμερον εξέφρασε ενδιαφέρον για το διάσημο ναυάγιο του Τιτανικού. Αποφάσισε να γράψει και να κινηματογραφίσει το επόμενο πρότζεκτ του βασισμένο στο ναυάγιο.
Η ταινία εστίαζε γύρω από ένα πλασματικό ρομάντζο μεταξύ ενός ζευγαριού από διαφορετικές τάξεις που γνωρίζονται πάνω στο πλοίο. Πριν αρχίσει η παραγωγή, ο Κάμερον γύρισε πλάνα από τον αληθινό Τιτανικό. Ακολούθησε το κάστινγκ με τους Λεονάρντο Ντι Κάπριο, Κέιτ Γουίνσλετ, Μπίλι Ζέιν, Κάθι Μπέιτ, Φράνσις Φίσερ, Γκλόρια Στιούαρτ, Μπέρναρντ Χιλ και Μπιλ Πάξτον να πρωταγωνιστούν. Ο προϋπολογισμός της ταινίας έφτασε τα 200 εκατομμύρια δολάρια, κάνοντας τον Τιτανικό την ακριβότερη ταινία που γυρίστηκε ποτέ, μέχρι τότε. Πριν κυκλοφορήσει η ταινία στους κινηματογράφους δέχτηκε ισχυρή κριτική για τον πολυέξοδη παραγωγή της.

Ο Τιτανικός κυκλοφόρησε στους κινηματογράφους στις 19 Δεκεμβρίου 1997 και απέφερε 600,7 εκατομμύρια δολάρια στο αμερικανικό box office και 1,8 δισεκατομμύριο δολάρια παγκοσμίως. Έγινε η μεγαλύτερη εισπρακτική επιτυχία όλων των εποχών, έναν τίτλο που κράτησε μέχρι το Δεκέμβριο του 2009, όταν κυκλοφόρησε η επόμενη ταινία του Κάμερον Άβαταρ. Έλαβε 14 υποψηφιότητες για Όσκαρ, κερδίζοντας 11 μεταξύ των οποίων καλύτερης ταινίας και σκηνοθεσίας.

Τον Ιούνιο του 2005, ο Κάμερον ανακοίνωσε ότι εργάζεται σε ένα πρότζεκτ με τίτλο Άβαταρ (Avatar) παράλληλα με ένα άλλο πρότζεκτ Battle Angel. Και οι δύο ταινίες θα γυρίζονταν σε μορφή 3D. Το Δεκέμβριο, ο Κάμερον δήλωσε ότι ήθελε να σκηνοθετήσει πρώτα το Battle Angel και μετά το Άβαταρ. Ωστόσο το Φεβρουάριο του 2006 άλλαξε γνώμη και αποφάσισε να κάνει πρώτα το Άβαταρ. Ανέφερε ότι αν οι ταινίες αποδειχτούν επιτυχημένες, θα τον ενδιέφερε να σκηνοθετήσει από μία τριλογία για κάθε ταινία.

Το Άβαταρ είχε προϋπολογισμό 300 εκατομμύρια δολάρια και κυκλοφόρησε στις 18 Δεκεμβρίου 2009. Συνολικά απέφερε 760,5 εκατομμύρια δολάρια στο αμερικανικό box office και 2,7 δισεκατομμύρια δολάρια παγκοσμίως.
Έλαβε 9 υποψηφιότητες για Όσκαρ συμπεριλαμβανομέων και εκείνων για καλύτερη ταινία και σκηνοθεσία και κέρδισε τρία στις κατηγορίες φωτογραφίας, οπτικών εφέ και καλλιτεχνικής διεύθυνσης.

Ο Κάμερον έχει παντρευτεί πέντε φορές. Με τη Σάρον Γουίλιαμς (1978-1984), Γκέιλ Αν Χερντ (1985-1989), Κάθριν Μπίγκελοου (1989-1991), Λίντα Χάμιλτον (1997-1999) με την οποία απέκτησε και μία κόρη, τη Τζοσεφίν.
Το 2000 παντρεύτηκε τη Σούζι Άμις και απέκτησαν τρία παιδιά, δύο γιους και μία κόρη.

Ο Κάμερον έχει χαρακτηριστεί από το συγγραφέα Όρσον Σκοτ Καρντ ως εγωιστή και άσπλαχνο. Όταν ρωτήθηκε για τη συνεργασία του με τον Κάμερον για την ταινία Η Άβυσσος, ο Καρντ είπε ότι η εμπειρία ήταν "κόλαση πάνω σε ρόδες.
Ήταν ευγενικός σε μένα, επειδή με έπαιρνε να σηκωθώ να φύγω. Αλλά έκανε όλους τους άλλους γύρω του δυστυχισμένους, και η αγένειά του δεν έκανε τίποτα που να βελτιώνει την ταινία με οποιοδήποτε τρόπο. Ούτε έδινε κίνητρο στους ανθρώπους να δουλεύουν γρηγορότερα ή καλύτερα. Και εκτός αν αλλάξει τον τρόπο με τον οποίο δουλεύει με τους άλλους, ελπίζω να μη σκηνοθετήσει τίποτα δικό μου".

Μετά τη συνεργασία της με τον Κάμερον στον Τιτανικό, η Κέιτ Γουίνσλετ αποφάσισε να μη δουλέψει ξανά μαζί του εκτός αν έβγαζε πολλά λεφτά. Είπε ότι ο Κάμερον είναι ένας ευγενικός άνθρωπος, αλλά βρήκε το θυμό του δύσκολο να τον αντιμετωπίσει. Επίσης, η βρετανική εφημερίδα "The Independent" είπε για τον Κάμερον "είναι ένας εφιάλτης η συνεργασία σου μαζί του. Τα στούντιο φοβούνται τη συνήθειά του να μένει εκτός προγράμματος και εκτός προϋπολογισμού. Είναι διαβόητος στο πλατό για την ασυμβίβαστη και δικτατορική συμπεριφορά, καθώς και την οξυθυμία του".

Ο Σαμ Γουόρδιγκτον, πρωταγωνιστής της ταινίας Άβαταρ, δήλωσε ότι ο Κάμερον έχει πολύ μεγάλες προσδοκίες από όλους και συχνά χρησιμοποιούσε ένα συρραπτικό και κάρφωνε τα κινητά του συνεργείου σε έναν τοίχο πάνω από μια έξοδο κινδύνου ως αντίποινα για ανεπιθύμητα κουδουνίσματα κατά τη διάρκεια της παραγωγής.
Άλλοι ηθοποιοί, όπως οι Μπιλ Πάξτον και Σιγκούρνι Γουίβερ, έχουν επαινέσει την τελειομανία του Κάμερον. Η Γουίβερ έχει πει για τον Κάμερον: "Πραγματικά θέλει να ρισκάρουμε τη ζωή μας για τη λήψη, αλλά δεν τον νοιάζει όταν ρισκάρει τη δική του".